1. Introducción

El hierro (Fe) es el cuarto elemento más abundante del planeta, aunque es común ubicarlo en aguas subterráneas, también puede estar presente en aguas superficiales (Baque Mite et al., 2016). La presencia en los suelos agrícolas es común ya que el hierro es un indicador del estado de oxidación de varios tipos de suelos y un reductor principal de la materia orgánica por su importante función en diferentes procesos enzimáticos, los estados de oxidación comunes son Fe²⁺ y Fe³⁺ (Grillet y Schmidt, 2017). Los niveles usuales de Fe en plantaciones bananeras son variables, no obstante, en el cinturón bananero ecuatoriano encontramos niveles de 404, 367 y 284 ppm de Fe a nivel foliar en haciendas bananeras con producción intensiva (Medina Domínguez, 2006).

En época de sequía, cuando se extrae agua de acuíferos, el hierro entra en contacto con el aire y se oxida (Martínez et al., 2003), lo que podría desencadenar desequilibrios nutricionales al precipitarse en los suelos cultivados de banano. El Fe está disponible para la planta de banano conforme al pH del suelo (Sancho y Molina, 2016). En suelos ácidos, el Fe se encuentra fácilmente disponible, mientras que en suelos alcalinos o neutros es insoluble y se observan deficiencias en las plantas (Hedrich et al., 2011). Por lo general, se piensa que el Fe no genera mayores desafíos en las plantaciones bananeras y se desestima su manejo e importancia en el agroecosistema (Kumar et al., 2011).

El Fe en el suelo puede estar retenido por el fósforo, formando fosfatos de hierro, lo cual repercute tanto en la dinámica sedimentaria de estos depósitos como en las comunidades microbianas (Sulu-Gambari, 2016). Los técnicos de campo y productores bananeros le restan importancia a la revisión de los niveles acumulados de Fe en el cultivo, dado que es un micronutriente esencial para las plantas. No obstante, el conocer los niveles adecuados de este elemento en el cultivo de banano permitiría orientar adecuadamente a los profesionales agrícolas para lograr una mayor productividad. Una producción óptima de 50 toneladas de fruta de banano requiere de 900 g/ha/año de Fe en el suelo (Lahav y Turner, 1992). Los desequilibrios nutricionales y microbianos no solo son generados por la génesis del suelo sino por malas prácticas agrícolas, como las aplicaciones excesivas de fertilizantes, sumado a la falta de tecnificación en los cultivos (Espinosa y Mite, 2008), lo que afecta de forma directa en la salud del agroecosistema, con una baja productividad y menores ingresos a los productores bananeros.

El Fe es un elemento útil para las plantas porque cataliza la estructuración de la clorofila y funciona como un trasportador de oxígeno. La homeostasis del Fe en las plantas contribuye a los cambios en la permeabilidad de la endodermis de la hoja (Connorton et al., 2017). En los frutos de banano la biodisponibilidad del Fe está centrada en la ferritina, siendo de gran importancia para la valoración nutricional, dado que el Fe puede estar presente en distinta concentración en esta fruta, según su procedencia o estilo de cultivo (orgánico o convencional) (Forster et al., 2002; Zielinska-Dawidziak, 2015).

El Fe en el agroecosistema desempeña un papel funcional en la disminución de la afectación de enfermedades como la fusariosis (F. oxysporum) y las respuestas inmunitarias a éste y otros patógenos rizosféricos (Dong et al., 2016). El Fe puede estimular la producción de sideróforos en el suelo, por parte de bacterias como B. subtillis, P. chrysogenum, P. fluorescens y H. capsulatum (De Serrano et al., 2017; Kesaulya et al., 2018). Los sideróforos microbianos son moléculas secretadas cuando existe deficiencia de Fe en el entorno. En algunas bacterias el Fe es parte esencial de su crecimiento y respuesta al estrés oxidativo (Pi y Helmann, 2017). En este sentido, las comunidades microbianas tienen un rol fundamental para desarrollar una oxidación efectiva, haciendo que el Fe se encuentre disponible para las plantas, al oxidarse perdiendo un electrón (Fe³⁺ a Fe²⁺) (Hedrich et al., 2011). Además de las bacterias, otros organismos del suelo, como las micorrizas arbusculares y lombrices de tierra, pueden ser utilizados para restaurar ambientes perturbados (Khatua et al., 2018; Gbongue et al., 2019). Por ejemplo, el uso de los inoculantes microbianos representan una alternativa para mitigar los impactos ambientales (Santos et al., 2019) y mejorar las tasas de supervivencia de plántulas de banano micropropagadas (Madaan et al., 2013). Dado que una nutrición adecuada promoverá una protección efectiva contra las enfermedades y un mejor equilibrio de las comunidades microbianas nativas (Phirke et al., 2008; Usuga Osorio et al., 2008).

La acumulación de Fe en plantaciones de banano es influenciada por las condiciones ambientales y antropogénicas, lo que permite evidenciar las limitaciones, oportunidades de manejo e investigación sobre este micronutriente en el sector bananero de Ecuador. La toxicidad por exceso de Fe en el cultivo de banano es poco común, en ella se puede observar síntomas en hojas viejas como necrosis marginal, en suelos arcillosos con escaso oxígeno presente y de temporalidad lluviosa (Lora Silvia, 2007). El ciclo de reducción-oxidación del Fe es un factor vital para el desarrollo del agroecosistema bananero, ya que el Fe es multifuncional para todos los organismos vivos. En presencia de agua y oxígeno está presente como Fe³⁺, en particular como formas hidratadas no disponibles para las plantas en suelos con características alcalinas o calcáreas. El mecanismo central de la absorción de Fe está en la raíz mediante diferentes estrategias basadas en quelación y la secreción de fitosideróforos, la primera relacionada a plantas de la familia Poaceae y la segunda a la familia Fabaceae (Grillet y Schmidt, 2017), lo que en el caso de las musáceas, como el banano, es posible que derive de su expresión genética del cultivo para la adquisición de Fe según las condiciones edáficas predominantes (Tsai y Schmidt, 2020). El objetivo de esta revisión fue analizar los factores que intervienen en la acumulación de Fe en plantaciones bananeras, dado que es un micronutriente esencial para las plantas, pero que en exceso puede producir efectos tóxicos.

2. Materiales y métodos

En la presente revisión se utilizaron cinco bases de datos: Google Scholar, ScienceDirect, SciELO, PubMed y Springer para obtener artículos de importancia sobre la presencia de Fe en agroecosistemas bananeros, haciendo uso de términos claves como “hierro”, “banano”, “suelo” y “sideróforos”. Las etapas del fichaje crítico incluyeron leer resúmenes, títulos relacionados, textos completos de artículos, interpretación de resultados de suelos y foliares, extracción y análisis de datos especializados. La recopilación fue limitada para artículos de investigación publicados en idioma inglés y español en el periodo 2000-2020, con el fin de evidenciar las principales problemáticas asociadas al manejo del cultivo de banano en las últimas dos décadas.

Para contrastar la información recopilada se obtuvieron datos e información de análisis foliares y de suelo de tres sectores de la plantación bananera San Valentín, ubicada en la parroquia Mariscal Sucre, Milagro, perteneciente a la provincia del Guayas, Ecuador (2° 07’26 “S y 79° 29›22» W). El muestreo de suelo se realizó con una pala, a una profundidad de 0-20 cm de la superficie del suelo, siguiendo un muestreo en zigzag, en tres lotes de la plantación, en cada uno de los cuales se tomó una muestra compuesta de 10 submuestras. Las submuestras se tomaron a 10 plantas prontas a la floración con un hijo de sucesión de 1,5 m (Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias [INIAP], 2013). Para el muestreo foliar se seleccionó la tercera hoja de arriba hacia abajo, en la cual se cortaron 30 cm de limbo, en la sección media de la hoja a cada lado de la nervadura central. El muestreo foliar tuvo el mismo número de submuestras que el muestreo de suelos. Las plantas seleccionadas estuvieron en estado de desarrollo previo a la floración.

Los análisis de suelos y foliares fueron realizados en el laboratorio de suelos y aguas del Instituto Nacional de Investigaciones Agropecuarias (INIAP), estación experimental Litoral Sur en el mes de enero del año 2020, con el fin de cuantificar los parámetros de pH, materia orgánica (MO), capacidad de intercambio catiónico (CIC), macronutrientes (N, P, K, Ca, Mg, S) y micronutrientes (Zn, Cu, Fe, Mn, B) para el suelo y los dos últimos parámetros para análisis foliar. Las muestras fueron analizadas mediante metodologías colorimétricas y técnicas de absorción atómica de elementos químicos. Estas metodologías proporcionan resultados analíticos para determinar el estado nutricional del agroecosistema bananero. La interpretación de estos resultados analíticos es fundamental, dado que conllevan a la optimización de los planes de fertilización sectorizados y así evitar la degradación química del suelo ocasionado por las malas prácticas agrícolas que soporta este agroecosistema (Pérez-López, 2013). Vale la pena decir que el análisis del follaje en el cultivo de banano es de vital importancia para comprender los procesos relacionados con la absorción de nutrientes, así como la bioacumulación de los elementos presentes en la superficie del terreno y una mejora en la toma de decisiones en el manejo cultural y en las aplicaciones de fertilizantes y agrotóxicos (Agrocalidad, 2015).

Esta información es clave para determinar un diagnóstico oportuno, ya que la tasa de absorción y distribución varía según las sustancias nutritivas aplicadas o encontradas en el suelo. El muestreo continuo permite planificar, orientar y sustituir fertilizantes para lograr una nutrición adecuada (de Deus et al., 2018). Motivo por el cual se cuantificó el factor de bioacumulación de elementos para determinar la capacidad de absorción de la planta sobre la cantidad de nutrientes presentes en el suelo cultivable (El-Amier et al., 2017). El factor de bioacumulación fue calculado a partir de la cantidad del elemento absorbido por la planta, dividido entre la cantidad del elemento presente en el suelo (Maldonado-Magaña et al., 2011).

3. Resultados y discusión

3.1. Manejo agronómico del hierro en una plantación bananera

La planta de banano responde a la aplicación nutricional sinérgica de tipo Liebig, que estimulan a las deficiencias (Rietra et al., 2017), no obstante, las combinaciones de fertilizantes deben ser adecuadas o no a las condiciones edafoclimáticas (Aulakh y Malhi, 2005). El uso eficiente de fertilizantes inicia desde la realización de análisis de suelo y un diagnóstico de campo pertinente a la plantación establecida, puesto que de éste depende la cantidad de los nutrientes en el suelo y su disposición al sistema radicular del cultivo de banano.

Siempre se han recomendado aplicaciones lo más cercanas a las zonas de mayor asimilación, para así lograr una mayor homeostasis del Fe en el crecimiento de las plantas (Abadía et al., 2011). Sin embargo, este panorama no siempre se da de forma satisfactoria en las plantaciones bananeras, sobre todo en aplicaciones desmesuradas por desconocimiento técnico del fertilizante, esto puede tener efectos contraproducentes en suelos neutros o ligeramente ácidos (Karimian et al., 2018). En efecto, el origen de los nutrientes con los que fertilizamos puede tener altos niveles de trazas de Fe, en particular los fertilizantes edáficos de fuentes minerales, éstos son suministrados continuamente al suelo y pueden causar desequilibrios nutricionales severos a los suelos de tipo arcilloso (Wang et al., 2018; Van Groeningen et al., 2020).

La materia orgánica puede contribuir a la disminución del pH del suelo y aumentar el contenido de Fe en formas más complejas (Tan et al., 2019). El pH influye en la absorción de agua y nutrientes, por lo que aplicaciones altas de un elemento tienen un efecto directo en el sinergismo o antagonismo del Ca, K y Mg (Sancho y Molina, 2016). La aplicación de fertilizantes orgánicos a largo plazo contribuye a la movilización de los minerales de Fe al suelo cultivable, a causa de la interacción entre los materiales orgánicos y los minerales de Fe reactivos, que permiten una mayor conservación del carbono presente en el coloide del suelo (Huang et al., 2016).

El agua de riego está cargada de metales como el Fe. Vale la pena decir que una eficiente programación del riego puede contribuir a un manejo oportuno de la plantación (Caicedo Camposano et al., 2015). El Fe y otros metales pueden ingresar por el agua de riego, así como también por las aplicaciones continuas o excesivas de fertilizantes y agrotóxicos (Sahodaran y Ray, 2018). La planta de banano en su fase de desarrollo absorbe alrededor de 1-3 g de Fe. A pesar de ser abundante el Fe en el suelo, las deficiencias de este elemento se observan en suelos de tipo calcáreo, con alto contenido de manganeso y suelos mal drenados (Bustamante León et al., 2018). En ocasiones el Fe no es fácilmente asimilable por las plantas, dado que tiene una rápida oxidación de Fe²⁺ a Fe³⁺ formando compuestos insolubles. Esto permite que en los suelos puedan formarse óxidos e hidróxidos de hierro con diferentes composiciones y grados de cristalización y, por tanto, distinta solubilidad (Aguado-Santacruz et al., 2012).

Las raíces de banano se encuentran a una profundidad de 70 cm, la mayor parte corresponden al anclaje y el resto de las raíces más someras, permitiendo una constante absorción de nutrientes disponibles (Rodríguez et al., 2005). La compactación del suelo no permite la precipitación del Fe a las capas más profundas, evita la penetración de las raíces y limita la oxigenación de las comunidades microbianas (Olivares et al., 2018). Al oxigenarse mediante la remoción física del suelo o la elaboración de canales a una mayor profundidad, se proporciona mayor liberación de fosfatos biodisponibles para las plantas, dado que el Fe se precipita a las capas freáticas, lo que genera una mayor eficiencia en la absorción de los productos fosfatados aplicados a la plantación. Un mal manejo del suelo asociado a un plan de fertilización que no considera la innovación ni avances tecnológicos estandarizados en los países bananeros afecta drásticamente la toma de decisiones oportunas en las plantaciones bananeras, a consecuencia de esto la planta toma el nutriente que necesita y el resto se bloquea o bien se lixivia, generando pérdida en el rendimiento y productividad, por tal razón se debe trabajar con criterio técnico y científico para lograr avances significativos en la producción de banano (Izquierdo y Armas, 2018).

3.2. Análisis de nutrientes en una plantación bananera

La plantación bananera San Valentín tiene un suelo ligeramente ácido (Tabla 1), lo que permite interpretar que el Fe podría estar fácilmente disponible para las plantas (Hedrich et al, 2011). Además, se encontró que existe un desequilibrio de bases perjudicial para el cultivo de banano, a consecuencia de la alta concentración de micronutrientes, como es el caso del Zn en comparación al P disponible (Raghupathi et al., 2002; Rietra et al., 2002).

Los análisis foliares y de suelos son la base para un manejo agronómico adecuado del agroecosistema bananero, éstos en repetidas ocasiones son realizados por los productores bananeros resguardando la trazabilidad de sus lotes. Los mismos que pueden evidenciar altas concentraciones de Fe, Mn, B y Zn (Tabla 2). Se sabe que una pequeña parte del Fe presente en el suelo es acumulada en la biomasa foliar, estos resultados coinciden aun cuando se utilizan sustratos enriquecidos con Fe-EDTA (Oliveira et al., 2014), dado que las plantas pueden producir nanocomplejos de Fe en la superficie de la raíz para fitoestabilizar y contrarrestar el exceso de este elemento en el suelo (Pardha-Saradhi et al., 2014). El factor de bioacumulación del Fe en diferentes plantas es inferior a 0,4 (El-Amier et al., 2017). Sin embargo, los resultados observados en la plantación bananera San Valentín supera 3,6 de bioacumulación de Fe, notándose además una alta acumulación de B, Mn, Zn y K, éste último debido a la gran demanda en el cultivo. Los resultados del análisis de suelos muestran la falta de este elemento en el coloide del suelo, por lo que requiere aplicación inmediata en esta plantación. Los resultados fueron contrastados con los niveles óptimos del análisis foliar y análisis de suelo de una plantación bananera de alto rendimiento (López y Espinoza, 1995).

Las aplicaciones excesivas de micronutrientes en la plantación bananera producen desequilibrio de nutrientes como es el caso del P y Zn (Raghupathi et al., 2002). Lo que sugiere un desequilibrio inducido por aplicaciones no adecuadas de estos elementos en la plantación San Valentín, sumado a la gran cantidad de Fe que se encuentra en el suelo, lo que puede generar una toxicidad que se caracteriza por necrosis marginal en las hojas viejas. La mejor opción para mitigar los desequilibrios del presente agroecosistema es revertir esta situación, al definir una estrategia nutricional efectiva al cultivo de banano, como plan o programa de fertilización que integre el uso de enmiendas orgánicas (Izquierdo y Armas, 2018), en adición a los cambios sugeridos de las labores culturales para evitar la compactación del suelo cultivado.

3.3. Sideróforos microbianos para la captación de Fe

Los microorganismos y las plantas pueden generar sustancias metabólicas (sideróforos y fitosideróforos) para la captación de Fe y son un factor de gran importancia para el estudio de las interacciones de los nutrientes y contaminantes del suelo (Kramer et al., 2019; Honda y Borthakur, 2020). Estos metabolitos liberan el Fe de las reservas ambientales y lo envían a las células a través de receptores particulares. Los sideróforos son mediadores de las interacciones entre conjuntos microbianos y los hospederos eucariotas donde habitan (Kramer et al., 2019). Algunos han sido aplicados en la industria de alimentos, medicina, agricultura y biorremediación (De Serrano, 2017). Los sideróforos también son producidos en ambientes extremos (De Serrano et al., 2016). Aunque la mayoría no se han caracterizado en su estructura y fisiología (Årstøl y Hohmann-Marriott, 2019).

En las plantas de banano la enfermedad moko es regulada de forma distinta por la síntesis de sideróforos (Ailloud et al., 2016), por tanto, el Fe puede desempeñar un papel importante proporcionando resistencia contra los patógenos (Herlihy et al., 2020). Un caso particular, es el hongo Alternaria alternata, que utiliza dos sistemas sideróforos para la adquisición de Fe, debido a que la disponibilidad y el metabolismo del Fe están íntimamente relacionados con su desarrollo y virulencia (Voß, 2020). En el caso de bacterias, el sideróforo conocido como pioverdina es sintetizado por Pseudomonas, contribuyendo a un mayor crecimiento y rendimiento de cultivos de importancia comercial (Sulochana et al., 2014) (Tabla 3).

3.4. Labores culturales que mitigan los efectos tóxicos del Fe

Las mejores producciones bananeras se logran en suelos franco-arcillosos con rendimientos de hasta 4.117 cajas/ha/año (Azuero Gaona et al., 2020). Las labores culturales también juegan un papel importante para evitar la acumulación de Fe en la plantación, tales como actividades de limpieza de canales primarios y segundarios (Figura 1). Las buenas prácticas de manejo son las soluciones inmediatas ajustadas a la recomendación técnica de fertilización, y la motivación para el monitoreo continuo mediante análisis sistemáticos realizados a la plantación bananera. Recomendaciones que detectan y facilitan la mitigación a la presencia excesiva del Fe y otros elementos, que puedan ser absorbido por las plantas. Las actividades de campo, por ejemplo, deshije, riego, control de malezas, plagas, labranzas etc., apoyan una mayor absorción de nutrientes provenientes de la aplicación de fertilizantes al suelo (Ghosh et al., 2002; Dens et al., 2008). La preservación de la cobertura vegetal permite mayor oxigenación del suelo (Villa Guerrero et al., 2018; Chabla Carrillo et al., 2019) y la reutilización de residuos para una mayor sostenibilidad de la biodiversidad microbiana (García Batista et al., 2020), como la de los microorganismos productores de compuestos sideróforos que amortiguan los metales pesados como el Fe. El pseudotallo de banano es un recurso natural renovable que contiene Fe y puede ser utilizado en la pirólisis rápida para la producción de bioaceite (Kumar et al., 2019).

Figura 1
Problemas y medidas de mitigación en plantaciones bananeras; A-B) Acumulación de sedimentos en canales de drenaje, C) Acumulación de malezas en canales primarios, D) Estancamiento de agua en canales, E-F) Mantenimiento y limpieza de canales primarios y secundarios, G) Manejo ecológico de taludes, H) Monitoreo de pH en suelos.

Figure 1. Problems and mitigation measures in banana farms; A-B) Sediment accumulation in drainage channels, C) Weed accumulation in primary channels, D) Water stagnation in channels, E-F) Maintenance and cleaning of primary and secondary channels, G) Ecological management of banks, H) Soil pH monitoring.

La salud del agroecosistema bananero requiere de una alta tasa de evapotranspiración mensual y requiere un riego promedio de 1.418,19 mm anuales de agua; al regar se tiene que poner especial atención en suelos con mucha presencia de arcillas (Santacruz de León y Santacruz de León, 2020). Dada sus propiedades elastoplásticas los suelos arcillosos se compactan y no permiten que el agua se infiltre con facilidad, lo que produce encharcamientos a nivel superficial, del mismo modo que conduce a la proliferación de ambientes anaerobios; esto genera problemas en los drenajes y se traducen en disminución de la producción de banano (Eras Márquez, 2020).

La compactación del suelo es originada por factores antrópicos; el peso y el pisoteo continuo sobre la plantación, de personas o maquinarias, labores en condiciones de humedad crítica y otras actividades desarrolladas en condiciones de campo, siguen siendo una de las actividades más susceptibles a generar esa condición, en particular en los suelos de textura arcillosa (González Cueto et al., 2009). La compactación del suelo en plantaciones bananeras restringe el desarrollo de raíces, limitando a la planta en su crecimiento y anclaje, provocando volcamientos y proliferación de microorganismos patógenos, resultando crítico en las plantaciones bananeras sin cobertura vegetal (Vásquez-Castillo et al., 2019). La pérdida de 10 g de raíces afecta la productividad del cultivo drásticamente (Serrano, 2005); la cual también se ve afectada por la presencia de enfermedades, por ejemplo, la conocida como sigatoka negra (Mycosphaerella fijiensis Morelet) (Aguirre Forero et al. 2012), el raquitismo por nematodos fitoparásitos, entre otros problemas fitosanitarios.

4. Conclusiones

El Fe es un micronutriente esencial para la plantación de banano, no obstante, puede ser un enemigo silencioso, dado que en altas concentraciones puede generar problemas como la retención de P por lo que puede ocasionar un desequilibrio nutricional en la planta. Además, las labores culturales y las aplicaciones efectivas de fertilizantes pueden proporcionar un manejo más adecuado de la plantación, dado que mejoran la productividad del agroecosistema bananero, aun con niveles altos de Fe disponible, pues este elemento vuelve a infiltrarse a las aguas subterráneas y así favorecen en gran medida a las comunidades microbianas que dependen del Fe en los diferentes horizontes del suelo para la producción de sideróforos y fitosideróforos.

Financiamiento

Este trabajo fue financiado por los agricultores, quienes en el rol de patrocinadores no tuvieron ningún papel en el diseño de esta investigación, recopilación, análisis de datos, decisión de publicar o elaboración de manuscrito.

Contribuciones de los autores

• Jaime Naranjo-Morán: Conceptualización, Investigación, Recursos, Visualización, Redacción-revisión y edición.

• Marcos Vera-Morales: Curación de datos, Metodología, Análisis formal, Redacción - borrador original.

• Andy Mora-González: Adquisición de fondos, Administración del proyecto, Supervisión y Validación.

Agradecimientos

Los autores desean extender un agradecimiento al Mg. Alfredo Pihuave Nacif por su lectura crítica del manuscrito y sugerencias. Además, nos gustaría agradecer a los técnicos de campo de la finca San Valentín, señores Segundo B. Naranjo Moncada (†) y Valentín Martínez por asistirnos en las visitas a la plantación bananera.

Referencias

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Notas de autor

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