1. Introducción

La caña de azúcar (Saccharum officinarum L.) es uno de los cultivos más apreciados, debido a su valor nutricional y versatilidad como materia prima para la industria alimentaria en muchos países de las regiones tropicales y subtropicales, en donde se utiliza como recurso para la producción de derivados de la caña de azúcar, incluyendo los más comunes como azúcar de caña, jugo, jarabe y azúcar de caña no centrifugado (NCS, por sus siglas en inglés) (Cifuentes et al., 2021; Juntahum et al., 2022). El NCS es el término técnico utilizado por la Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación [FAO] para referirse a un producto sólido, no refinado y poco procesado, obtenido de la evaporación térmica del jugo de la caña de azúcar (FAO, 1994).

En Colombia, al NCS se le denomina “panela”, nombre local que también usan en Bolivia, Ecuador, Guatemala y Panamá, en otros países se le conoce como chancaca (Chile, Perú), raspadura (Bolivia, Brasil, Cuba, Panamá), piloncillo (México), papelón (Venezuela) y jaggery (India) (Asikin et al., 2014; Jaffé, 2012). Colombia es el segundo productor de panela (NCS) en el mundo, después de la India (Gutiérrez-Mosquera et al., 2018) y de acuerdo con las cifras del balance alimentario más reciente publicado por la Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación, en Colombia, la panela presenta un consumo promedio per cápita de 24,8 kg año^-1, con aportes de proteínas de 0,68 g día^-1 y cerca de 23 kilocalorías persona^-1 día^-1, que representan cerca del 8 % del consumo calórico de la población (FAO, 2018).

En Colombia, el cultivo de la caña de azúcar para panela se desarrolla en condiciones de ladera. La producción de panela depende de las recomendaciones de manejo agronómico, ajustadas a diferentes regiones productoras del país. Este manejo agronómico difiere en los sistemas de siembra, variedades, manejo de plagas, planes de fertilización y en el sistema de corte empleado por zona. En algunas zonas del país no se realizan planes de fertilización de acuerdo con el análisis químico del suelo, aunque es reconocida la importancia de la fertilización para aumentar el rendimiento y la productividad de la caña de azúcar, debido a su facilidad de uso y eficiencia.

El N y el K se requieren en grandes cantidades y su absorción corresponde al patrón de acumulación de biomasa. Por otra parte, el P se considera esencial para el macollamiento, crecimiento de raíces y brotes (Kingston, 2014). El uso de fertilizantes minerales fosfatados es ineficiente, dado que la fuerte absorción y fijación de los óxidos metálicos en la matriz del suelo se presentan en formas insolubles, inmovilizadas y/o precipitadas. Además, la fuente de los fertilizantes con P mineral (roca fosfórica) es un recurso natural finito que se espera que dure solo unos pocos cientos de años según la tasa actual de consumo (Baker et al., 2015; Walan et al., 2014). Una de las principales limitantes de la mayoría de los sistemas de producción de caña panelera a nivel nacional está relacionada con estrés hídrico y nutricional. En este sentido, los hongos formadores de micorrizas arbusculares [HFMA] incrementan la capacidad de toma de agua y aumentan la eficiencia en el transporte de nutrientes del suelo a la planta, en específico al P poco móvil en el suelo, al extender las hifas extraradicales a través de las zonas rizosféricas, lo que significa incremento en la generación de condiciones favorables para el desarrollo de biomasa vegetativa, mejorando la traslocación de nutrientes, producción de frutos, rendimiento de la cosecha (calidad e inocuidad) y resistencia de las plantas frente a los ataques de plagas y enfermedades (Rouphael et al., 2015; Smith y Read, 2008; Sun et al., 2018).

Además, los HFMA pueden afectar la fijación de CO₂ atmosférico al facilitar las tasas fotosintéticas en las plantas hospedantes, aumentando el sumidero de C y el movimiento de fotoasimilados desde las partes aéreas hasta las raíces (Gavito et al., 2019). En cultivos semipermanentes como la caña panelera, los HFMA juegan un papel importante en el ciclaje y reciclaje de nutrientes, actividades que permiten mejoras sustanciales en la nutrición del cultivo, reducción en el uso de abonos orgánicos, fertilizantes y enmiendas minerales. Varias especies de HFMA tienen asociaciones simbióticas con la caña de azúcar (Juntahum et al., 2020; Kumalawati et al., 2014; Pontes et al., 2017; Wilches Ortiz et al., 2019). Por tanto, el objetivo de este trabajo fue evaluar el uso de HFMA en dos variedades de caña de azúcar para panela en la localidad de Suaita, Santander.

2. Materiales y métodos

2.1. Localización y material vegetal

El ensayo se estableció a una altura de 1.233 m s.n.m. con un área de 3.292 m. en el municipio de Suaita, Santander (Colombia). Se utilizaron dos variedades de caña de azúcar para producción de panela del convenio Agrosavia-Cenicaña (Centro de investigación de la caña de azúcar de Colombia), las cuales fueron entregadas por Agrosavia en el 2013 (CC 93-7711 - Pierna Bella) y 2014 (CC 93-7510 - Vende Finca). La germinación de las variedades de caña se realizó en el Centro de Investigación para el Mejoramiento de la Agroindustria Panelera (C. I. Cimpa, Agrosavia) mediante extracción manual de semilla asexual de caña, dispuestas en canastillas con sustrato inerte.

2.2. Inoculación y establecimiento del experimento

De la colección de trabajo de microorganismos con interés en biofertilizantes [CMIB] del banco de germoplasma de Agrosavia, se utilizaron los HFMA Rhizoglomus irregulare y Acaulospora mellea (Figura 1), las especies mencionadas presentaron una respuesta positiva en condiciones de vivero en diferentes variedades de caña de azúcar (Wilches Ortiz et al., 2019). Para la multiplicación de los HFMA se utilizó sustrato suelo:arena (2:1 v / v) en materas de 500 g en hospederos de plantas de uchuva (Physalisperuviana L.). Cinco meses después se realizó control de calidad del inóculo mediante la técnica de tamizado húmedo y decantación propuesta por Gerdemann y Nicolson (1963), se cuantificó el número de esporas para realizar inoculación en vivero con 70 esporas plántula^-1 en semilleros de las variedades CC 93-7711 y CC 93-7510 y posterior trasplante a campo.

Figura 1
Imágenes microscópicas con aumento 40x de esporas de los HFMA inoculados en solución de alcohol polivinílico-ácido láctico glicerol (PVLG). a) Acaulospora mellea; b) Rhizoglomus irregulare.

Figure 1. Microscopic images with 40x magnification of AMF spores inoculated in polyvinyl alcohol-lactic acid glycerol (PVLG) solution. a) Acaulospora mellea; b) Rhizoglomus irregularis.

2.3. Diseño experimental

El diseño correspondió a bloques completos al azar [BCA] con tres repeticiones, utilizando como material vegetal las dos variedades en estudio (CC 93-7711 y CC 93-7510), considerando cada una como un ensayo independiente. Se evaluaron cuatro tratamientos con y sin microorganismos HFMA (Tabla 1). Los tratamientos control corresponden a dos dosis de fertilización química, uno con el 50 % (igual que los tratamientos de inoculación) y un control con el 100 % para la fertilización química, que se realiza teniendo en cuenta las características del suelo. La distribución de los tratamientos en las parcelas se realizó al azar y se bloqueó en contra de la pendiente del terreno en cada variedad vegetal.

Cada parcela experimental, estuvo conformada por 7 surcos de 6,6 m lineales (51,48 m.), con distancias entre parcelas de 2 m como área de tránsito, la distancia de siembra utilizada entre plantas fue de 0,6 m y entre surcos de 1,3 m (77 plantas/parcela), el área útil experimental fue de 1.235,52 m. con 175,67 m. de plantas para efecto borde y un área de tránsito de 643,8 m., para un total de 2.055 m..

2.4. Manejo agronómico del cultivo

Las prácticas de mantenimiento incluyeron el fraccionamiento de la fertilización y control de malezas a los dos y cuatro meses de edad. El esquema de fertilización integró los requerimientos reportados por estudios anteriores en caña panelera (González Chavarro et al., 2018; Manrique Estupiñán, 2000) estimando alcanzar una producción de 100 toneladas de caña por hectárea [TCH].

El plan de fertilización tuvo como base los siguientes requerimientos nutricionales por hectárea de elementos mayores y menores: N (170 kg), P₂O₅ (50 kg), K₂O (240 kg), Ca (90 kg), MgO (60 kg), S (45 kg), Si (320 kg), Fe (12 kg), Mn (1,5 kg), Cu (0,128 kg), Zn (1,8 kg), B (0,522 kg).

2.5. Variables de seguimiento en caña

Se evaluaron variables de respuesta agronómica de altura, diámetro de tallo, clorofila total y materia seca a los 8 y 15 meses después del trasplante (mdt). Se realizó un muestreo por método destructivo de cosecha y se tomó información de altura de la planta (m) hasta la primera lígula visible, diámetro de tallos (cm) en cinco (5) plantas al azar en dos (2) m lineales cosechados. La clorofila total (unidades SPAD) se evaluó en hojas con medidor automático de clorofila MC-100®.

Para la determinación de la materia seca, en seis (6) m lineales se cuantificó y se tomó peso fresco de hojas, yaguas, cogollos y tallos. Del total de material se seleccionó una muestra de 250 gramos para secado a 70 °C en horno por 72 horas, para obtener el peso de materia seca (MS). Adicionalmente, otra muestra (200-250 g) se envió al laboratorio de química de suelos, aguas y plantas de Agrosavia C. I. Tibaitatá para la determinación de la concentración de macro (N-P-K-Ca-Mg-Na-S) y micronutrientes (Fe, Cu, Zn, Mn y B) en los órganos monitoreados.

Las técnicas para la extracción y cuantificación de minerales en tejidos utilizadas por el laboratorio de Agrosavia fueron el método 960.52 oficial de la AOAC Kjeldahl por volumetría para N (Latimer, 2016), y por espectroscopía de emisión óptica con plasma acoplado inductivamente (ICP-OES, por sus siglas en inglés) Perkin Elmer Avio 500 en la determinación de P, K, Ca, Mg, Na, S, Fe, Cu, Zn, Mn y B (Khan et al., 2022).

Para la determinación de la materia seca [MS] (kg ha^-1) y nutrientes (kg ha^-1) se utilizaron las fórmulas descritas por González Chavarro et al. (2018), dividiendo el peso final [Pf] del peso inicial [Pi] posterior al secado para la obtención del porcentaje de materia seca (ecuación [1]). Para la cantidad de materia seca por hectárea se multiplicó el porcentaje de MS por la materia fresca por hectárea [MF] (kg ha^-1) (ecuación [2]). Y para la absorción de nutrientes se utilizaron los valores reportados de concentración de nutrientes [Cn] (%) por el laboratorio, en donde el valor de cada nutriente fue convertido a kg ha^-1 de acuerdo con la ecuación [3].

2.6. Análisis estadísticos

Todos los experimentos se realizaron por triplicado y los datos se expresaron como media ± desviación estándar. Los datos se analizaron mediante análisis de varianza [ANOVA] después de comprobar la normalidad y la homogeneidad de las varianzas. Los valores medios de todos los tratamientos se compararon en busca de diferencias significativas mediante prueba de comparación múltiple de Tukey (. ≤ 0,05), adicionalmente se realizaron análisis de correspondencia canónica entre los tratamientos y la absorción de nutrientes por la planta. Se utilizó el software estadístico R® (R Core Team, 2020) con las librerías corrplot, CCA (González y Déjean, 2021) y ggplot2 (Wickham, 2016).

3. Resultados y Discusión

3.1. Variables en caña de azúcar

En la Figura 2, se observan los resultados obtenidos en altura de caña de azúcar a los 8 y 15 meses después de trasplante [mdt]. De acuerdo al ANOVA, no se presentaron diferencias significativas entre tratamientos para la variedad CC 93-7711 en los dos momentos de muestreo; para la variedad CC 93-7510 a los 8 mdt se presentaron diferencias significativas, en donde el tratamiento de inoculación T1 registró los valores más altos de altura, con 1,42 m, seguidos de los controles sin inoculación y 100 % de fertilización química, con 1,39 m cada uno, y en último lugar, el tratamiento T2, con 1,28 m. Otros autores atribuyen al uso de HFMA un incremento en la altura de plantas de caña de azúcar (Juntahum et al., 2022; Sulistiono et al., 2017; Wilches Ortiz et al., 2019), aunque a los 15 mdt no se presentaron diferencias significativas, se destaca que los tratamientos de inoculación (T1 y T2) logran obtener valores similares al control del 100 % de fertilización (T4), contribuyendo a la reducción de fertilización de síntesis química al 50 % con estos microorganismos.

Figura 2
Altura de plantas de caña a los 8 y 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % de fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (cinco muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 2. Height of sugarcane plants at 8 and 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate significant statistical differences (Tukey, p ≤ 0,05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

La variable diámetro de tallo se evaluó a los 8 y 15 mdt (Figura 3). No se presentaron diferencias significativas entre tratamientos, pero los procedimientos de inoculación presentaron mejores respuestas a los tratamientos control. En el caso de la variedad CC 93-7510 en promedio se lograron diámetros superiores a 2,5 cm con R. irregulare y para la variedad CC 93-7711 > 3 cm (T1 y T2). Se coincide con Juntahum et al. (2021) quienes a pesar de no encontrar un aumento significativo en el diámetro de tallos de caña, destacan al tratamiento de HFMA por presentar un mayor diámetro de caña (> 3,3 cm) respecto al control.

Figura 3
Diámetro de tallo de plantas de caña de azúcar a los 8 mdt y 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % de fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (cinco muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 3. Stem diameter of sugarcane plants at 8 mdt and 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate statistically significant differences (Tukey, p ≤ 0.05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

Con respecto a la variable de clorofila total (Figura 4), se presentaron diferencias significativas en la variedad CC 93-7711 a los 15 mdt con un comportamiento superior de los tratamientos inoculados (T1 y T2) respecto a los controles. Para la variedad CC 93-7510 a los 8 mdt se evidencian diferencias significativas entre tratamientos, donde el procedimiento de inoculación T2 registró los valores más altos (37,45 SPAD) respecto al T1 (34,06 SPAD), los tratamientos controles presentaron un comportamiento intermedio (< 36,01 SPAD). En la variedad CC 93-7711 se encontraron diferencias significativas a los 15 mdt en donde los tratamientos de inoculación HFMA (T1 y T2) presentaron valores más altos respecto a los controles, Juntahum et al. (2021) también encontraron que los contenidos de la clorofila de las hojas en los tratamientos con HFMA fue un 2 % más alta que en el control, aunque en este estudio no se presentaron diferencias significativas.

Figura 4
Clorofila total en plantas de caña de azúcar a los 8 y 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (cinco muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 4. Total chlorophyll in sugarcane plants at 8 and 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate statistically significant differences (Tukey, p ≤ 0,05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

Diferentes autores reportan un beneficio por el uso de los HFMA, los cuales permiten obtener una mayor cantidad de tallos por unidad de área (Datta y Kulkarni, 2012; Ehsanipour et al., 2019; Sulistiono et al., 2017; Wilches Ortiz et al., 2019). Para la variable de materia seca total a los 8 y 15 mdt no se presentaron diferencias significativas de acuerdo con el ANOVA. Sin embargo, para el caso de la variedad CC 93-7510 el T1 registró valores superiores a los controles del 50 % (T3) y 100 % de fertilización química (T4) a los 8 y 15 mdt. La variedad CC 93-7711 con el T2 registró valores superiores a los controles (T3 y T4) a los 15 mdt (Figura 5). Juntahum et al. (2020) atribuyeron a Funneliformis mosseae mejoras en la materia seca de la planta de caña de azúcar en más del 67 % en comparación con la no inoculación, en este estudio para la variedad CC 93-7711 se le atribuye a A. mellea un aumento del 12 % y en la variedad CC 93-7510 con R. irregulare un aumento del 5 % en la materia seca de la caña de azúcar a los 15 mdt.

Figura 5
Materia seca total por hectárea a los 8 y 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (cinco muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 5. Total dry matter per hectare at 8 and 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate statistically significant differences (Tukey, p ≤ 0.05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

3.2. Absorción de nutrientes en caña de azúcar

A continuación, se presentan los resultados relacionados con la concentración de nutrientes en el tejido de la planta a los 15 mdt. Según el ANOVA, no se presentaron diferencias estadísticas en la absorción de P (Figura 6b), K, Mg (Figura 7), Ca, Na (Figura 8) B y Zn (Figura 11) entre tratamientos en las dos variedades. Se presentaron diferencias estadísticas en la variedad CC 93-7711 con R. irregulare en los nutrientes N (Figura 6a), S, Fe (Figura 9) y Mn (Figura 10b) y en la variedad CC 93-7510 entre tratamientos en la absorción de Mn con la inoculación de A. mellea (Figura 10b). Estos resultados reflejan los beneficios de la inoculación con estos HFMA en la concentración de nutrientes en las plantas de caña para producción de panela. Juntahum et al. (2020) atribuyeron a los HFMA un aumento en el contenido de N en plantas de caña de azúcar en comparación con las no inoculadas, coincidiendo con el presente estudio en el que existe un aumento en el contenido de N con R. irregulare respecto al control (T4) en la variedad CC 93-7711 (Figura 6a). Los mismos autores encontraron un mayor contenido de P con los HFMA, en este estudio se observó un aumento en el P con respecto al control con las dos cepas de HFMA. Lo cual coincide adicionalmente con Fors et al. (2020) en donde la inoculación de Rhizophagusclarus aumentó la absorción de P en la caña de azúcar (variedad SP 81-3250).

Figura 6
Absorción de macronutrientes: a) Nitrógeno y b) Fósforo a los 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (cinco muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 6. Macronutrient absorption:a) Nitrogen and b) Phosphorus at 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate statistically significant differences (Tukey, p ≤ 0.05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

Figura 7
Absorción de a) K y b) Mg a los 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (cinco muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 7. Absorption of a) K and b) Mg at 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate statistically significant differences (Tukey, p ≤ 0,05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

Figura 8
Absorción de a) Ca y b) Na a los 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (cinco muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 8. Absorption of a) Ca and b) Na at 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate statistically significant differences (Tukey, p ≤ 0.05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

Figura 9
Absorción de a) S y b) Fe a los 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (cinco muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 9. Absorption of a) S and b) Fe at 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate statistically significant differences (Tukey, p ≤ 0,05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

Figura 10
Absorción de a) Cu y b) Mn a los 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (5 muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 10. Absorption of a) Cu and b) Mn at 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate statistically significant differences (Tukey, p ≤ 0,05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

Figura 11
Absorción de micronutrientes: a) B y b) Zn a los 15 mdt. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % fertilización química. Medias con letras distintas indican diferencias estadísticas significativas (Tukey, p ≤ 0,05) entre tratamientos (cinco muestras por tratamiento en tres repeticiones).

Figure 11. Absorption of micronutrients: a) B and b) Zn at 15 mat. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization. Means with different letters indicate statistically significant differences (Tukey, p ≤ 0.05) between treatments (five samples per treatment in three repetitions).

En la Figura 12 se ilustra el análisis de correspondencia Canónica [ACC] con un 78 % de la varianza total, destacándose la correlación presentada entre A. mellea y la absorción de sodio, cobre, manganeso, azufre, nitrógeno y fósforo en caña de azúcar, coincidiendo con reportes de la inoculación con HFMA en otras gramíneas, donde encontraron que Rhizoglomus irregulare, Rhizoglomusfasciculatum y Funneliformis mosseae mejoraron ligeramente los contenidos de N, P, Cu y Mn en plantas de trigo respecto a los controles (Jan et al., 2014). En el presente estudio Acaulosporamellea presentó una estrecha correlación con el contenido de P en plantas de caña, en estudios de otras especies, como cacao (Ramírez et al., 2016) se encontró que el uso de HFMA aumenta significativamente el contenido de P en las plantas respecto a las no inoculadas.

En el ACC (Figura 12), la inoculación de Rhizoglomus irregulare presentó relación con la absorción de Mg, Ca y Fe en caña de azúcar. Jan et al. (2014) encontraron que el contenido de Fe fue mayor con la inoculación de R. irregulare respecto a otros consorcios de HFMA y los controles, lo cual coincide con este estudio en donde el contenido de Fe en plantas de caña tuvo mayor afinidad con R. irregulare. El ACC permitió observar correlación estrecha de la inoculación de los HFMA y el aumento de contenido de nutrientes en plantas de caña, coincidiendo con Juntahum et al. (2020) que mencionan la capacidad de los HFMA para la absorción eficiente de nutrientes favoreciendo la acumulación de biomasa en la caña de azúcar.

Figura 12
Análisis de correspondencia canónica general de la absorción de nutrientes en caña de azúcar en relación con la inoculación de HFMA. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control sin inoculación, T4: Control 100 % fertilización química.

Figure 12. General canonical correspondence analysis of nutrient uptake in sugarcane in relation to AMF inoculation. T1: A. mellea, T2: R. irregulare, T3: Control without inoculation, T4: Control 100 % chemical fertilization.

Juntahum et al. (2020) atribuyeron a Funneliformis mosseae un aumento del 42 % en el contenido de N en plantas de caña de azúcar, en comparación con la no inoculación, en el presente estudio se encontró un 15 % de aumento en el contenido de N con A. mellea y un 2 % de incremento con R. irregulare respecto al control (T4) en la variedad CC 93-7510 y un 29 % con la inoculación de R. irregulare en la variedad CC 93-7711 (Tabla 2). Los mismos autores encontraron un aumento del 47 % del contenido de P con F. mosseae, en este estudio en la variedad CC 93-7510 con A. mellea se aumentó la absorción de P en un 2 % y en la variedad CC 93-7711 con R. irregulare en un 36 % y A. mellea con 15 % respecto al control (T4).

En estudios de Rossetto et al. (2021) encontraron incrementos del contenido de P, K, Mg, S y Ca en plántulas de caña de azúcar hasta de un 40 % con las cepas Glomus macrocarpum y Claroideoglomus etunicatum, en la Tabla 2 se puede observar incrementos respecto al control (T4) en la variedad 93-7711 del Mg (13 %), S (13 %), Ca (17 %) y Na (2 %) con la inoculación de A. mellea y el S un 26 % con R. irregulare. En la variedad 93-7711 aumentos del Mg (18 %), Ca (26 %), Na (11 %) y S (56 %) con la inoculación de R. irregulare y con A. mellea en el Mg (12 %), Ca (18 %) y S (4 %).

Rossetto et al. (2021) afirman en su estudio que los HFMA promueven una mayor acumulación de micronutrientes en los tejidos de la caña de azúcar, destacando el aumento de la concentración en tejidos del Mn, Zn, Cu y B favorecido por cepas de G. macrocarpum y C. etunicatum. Se destaca en la variedad CC 93-7510 incrementos respecto al control (T4) en la concentración del Fe (51 %), Cu (5 %), Mn (14 %) y B (7 %) con la inoculación de A. mellea y respuesta a la inoculación de R. irregulare en el contenido de Fe (21 %) y Mn (23 %). Para la variedad CC 93-7711 la inoculación de R. irregulare presentó incrementos de Fe (64 %), Cu (17 %), Mn (12 %) y B (10 %) y con A. mellea en el Fe (5 %) respecto al control (T4) (Tabla 3).

4. Conclusiones

A pesar de que el análisis estadístico no presentó, en la mayoría de los casos, diferencias significativas, es claro que los HFMA ejercen un efecto benéfico sobre el crecimiento de la planta, ya que en muchos casos el/los tratamiento(s) de inoculación registraron valores superiores a los controles con igual fertilización e incluso con la fertilización completa.

Se destacan las diferencias significativas en la absorción de nutrientes presentadas por la inoculación con HFMA con mayores contenidos de N, S, Fe y Mn en las plantas de caña de azúcar CC 93-7510 y CC 93-7711.

A nivel general se presentó una estrecha correlación en la inoculación de A. mellea con la absorción de Na, Cu, Mn, S, N y P, y Rhizoglomus irregulare con la absorción de Mg, Fe y Ca en caña de azúcar para panela.

Los resultados obtenidos con este trabajo de investigación permiten concluir que la fertilización biológica con HFMA puede sustituir el 50 % de la fertilización de síntesis, haciéndola más efectiva, mejorando la nutrición en las variedades evaluadas con mayor producción de materia seca.

Contribuciones de los autores

• Wilmar Alexander Wilches Ortiz: redacción – borrador original, investigación, curación de datos, análisis formal, visualización, redacción – revisión y edición.

• María Margarita Ramírez Gómez: conceptualización, administración del proyecto, supervisión, investigación, metodología, redacción – revisión y edición.

• Laura María Reyes Méndez: redacción – revisión y edición.

• Urley Adrián Pérez Moncada: redacción – revisión y edición, investigación, administración del proyecto, curación de datos.

• Diana Paola Serralde Ordoñez: redacción – revisión y edición, investigación, administración del proyecto, curación de datos.

• Andrea María Peñaranda Rolón: redacción – revisión y edición, investigación, administración del proyecto, curación de datos.

Agradecimientos

Al Ministerio de Agricultura y Desarrollo Rural de Colombia (MADR), por la financiación, y a la Corporación Colombiana de Investigación Agropecuaria (Agrosavia), por la ejecución del producto: “Generación de recomendaciones agronómicas y nuevas tecnologías en la producción de panela en Colombia”. Convenio TV-16.

Referencias

Asikin, Y., Kamiya, A., Mizu, M., Takara, K., Tamaki, H., y Wada, K. (2014). Changes in the physicochemical characteristics, including flavour components and Maillard reaction products, of non-centrifugal cane brown sugar during storage. Food Chemistry, 149, 170-177. https://doi.org/10.1016/J.FOODCHEM.2013.10.089

Baker, A., Ceasar, S. A., Palmer, A. J., Paterson, J. B., Qi, W., Muench, S. P., y Baldwin, S. A. (2015). Replace, reuse, recycle: Improving the sustainable use of phosphorus by plants. Journal of Experimental Botany, 66(12), 3523-3540. https://doi.org/10.1093/jxb/erv210

Cifuentes, J., Salazar, V. A., Cuellar, M., Castellanos, M. C., Rodríguez, J., Cruz, J. C., y Muñoz-Camargo, C. (2021). Antioxidant and neuroprotective properties of non-centrifugal cane sugar and other sugarcane derivatives in an in vitro induced Parkinson’s model. Antioxidants, 10(7), 1040. https://doi.org/10.3390/antiox10071040

Datta, P., y Kulkarni, M. (2012). Arbuscular Mycorrhizal Fungal Diversity in Sugarcane Rhizosphere in Relation with Soil Properties. NotulaeScientia Biologicae, 4(1), 66-74. https://doi.org/10.15835/nsb416567

Ehsanipour, A., Abbasdokht, H., Gholipour, M., y Abdali Mashhadi, A. (2019). Evaluation of the Effect of Intercropping Sugarcane - Legume on the Quantitative, Qualitative and Physiological Characteristics of Sugarcane. Crop Physiology Journal, 11(42), 105-126. http://cpj.ahvaz.iau.ir/article-1-1190-en.html

Fors, R. O., Saggin Júnior, O. J., Carneiro, M. A. C., y Berbara, R. L. L. (2020). Selection of arbuscular mycorrhizal fungi for sugarcane in four soils with the presence of dark septate endophytes. Acta Scientiarum - Agronomy, 42(1), e42477. https://doi.org/10.4025/actasciagron.v42i1.42477

Gavito, M. E., Jakobsen, I., Mikkelsen, T. N., y Mora, F. (2019). Direct evidence for modulation of photosynthesis by an arbuscular mycorrhiza-induced carbon sink strength. New Phytologist, 223(2), 896-907. https://doi.org/10.1111/nph.15806

Gerdemann, J. W., y Nicolson, T. H. (1963). Spores of mycorrhizal Endogone species extracted from soil by wet sieving and decanting. Transactions of the British Mycological Society, 46(2), 235-244. https://doi.org/10.1016/s0007-1536(63)80079-0

González Chavarro, F., Cabezas Gutiérrez, M., Ramírez-Gómez, M., y Ramírez Durán, J. (2018). Curvas de absorción de macronutrientes en tres variedades de caña de azúcar (Saccharumofficinarum L.) para panela, en la Hoya del Río Suárez. Revista U.D.C.A Actualidad & Divulgación Científica, 21(2), 395-404. https://doi.org/10.31910/rudca.v21.n2.2018.995

González, I., y Déjean, S. (2021). Package CCA: Canonical Correlation Analysis. R package version 1.2.1. https://cran.r-project.org/web/packages/CCA/CCA.pdf

Gutiérrez-Mosquera, L. F., Arias-Giraldo, S., y Ceballos-Peñaloza, A. M. (2018). Actualidad del sistema productivo tradicional de panela en Colombia: análisis de mejoras y alternativas tecnológicas. Ingeniería Y Competitividad, 20(1), 107-123. https://doi.org/10.25100/iyc.v20i1.6190

Jaffé, W. R. (2012). Health Effects of Non-Centrifugal Sugar (NCS): A Review. Sugar Tech, 14(2), 87-94. https://doi.org/10.1007/s12355-012-0145-1

Jan, B., Sharif, M., Khan, F., y Bakht, J. (2014). Effect of arbuscular mycorrhiza fungal inoculation with compost on yield and P uptake of wheat in alkaline calcareous soil. American Journal of Plant Sciences, 5(13), 1995-2004. https://doi.org/10.4236/ajps.2014.513213

Juntahum, S., Ekprasert, J., y Boonlue, S. (2022). Efficiency of Arbuscular Mycorrhizal Fungi for the Growth Promotion of Sugarcane Under Pot Conditions. Sugar Tech. https://doi.org/10.1007/s12355-022-01129-z

Juntahum, S., Jongrungklang, N., Kaewpradit, W., Ekprasert, J., y Boonlue, S. (2021). Improved Physiological Performances of Sugarcane During Maturation and Ripening Phase by Inoculation of Arbuscular Mycorrhizal Fungi. Sugar Tech, 23(2), 336-342. https://doi.org/10.1007/s12355-020-00887-y

Juntahum, S., Jongrungklang, N., Kaewpradit, W., Lumyong, S., y Boonlue, S. (2020). Impact of Arbuscular Mycorrhizal Fungi on Growth and Productivity of Sugarcane Under Field Conditions. Sugar Tech, 22(3), 451-459. https://doi.org/10.1007/s12355-019-00784-z

Khan, S. R., Sharma, B., Chawla, P. A., y Bhatia, R. (2022). Inductively Coupled Plasma Optical Emission Spectrometry (ICP-OES): a Powerful Analytical Technique for Elemental Analysis. Food Analytical Methods, 15(3), 666-688. https://doi.org/10.1007/s12161-021-02148-4

Kingston, G. (2014). Mineral nutrition of sugarcane. En P. H. Moore y F. C. Botha (eds.), Sugarcane: Physiology, Biochemistry, and Functional Biology (pp. 85-120). John Wiley & Sons. https://doi.org/10.1002/9781118771280.ch5

Kumalawati, Z., Musa, Y., Amin, N., Asrul, L., y Ridwan, I. (2014). Exploration of arbuscular mycorrhizal fungi from sugarcane rhizosphere in South Sulawesi. International Journal of Scientific & Technology Research, 3(1), 201-203. http://www.ijstr.org/paper-references.php?ref=IJSTR-1213-7930

Latimer, G. W. (ed.). (2016). Official methods of analysis of Association of Official Analytical Chemists International (20^th ed.). AOAC International. https://www.techstreet.com/standards/official-methods-of-analysis-of-aoac-international-20th-edition-2016?product_id=1937367

Manrique Estupiñán, R. (2000). Suelos, nutrición y fertilización de la caña de azúcar para panela. En O. H. Parra P., y H. J. Páez Mozo, Manual de caña de azúcar para la elaboración de panela (2ª ed.) (pp. 83-96). Corporación colombiana de investigación agropecuaria [CORPOICA] y Fondo Nacional de la Panela [FEDEPANELA]. http://hdl.handle.net/20.500.12324/18504

Organización de las Naciones Unidas para la alimentación y la Agricultura [FAO]. (1994). Definition and Classification of Commodities—Sugar Crops and Sweeteners and Derived Products. https://www.fao.org/waicent/faoinfo/economic/faodef/fdef03e.htm

Organización de las Naciones Unidas para la alimentación y la Agricultura [FAO]. (2018). Base de datos balance alimentario. FAOSTAT. http://www.fao.org/faostat/en/#data/FBS

Pontes, J. S., Oehl, F., Marinho, F., Coyne, D., Silva, D. K. A., Yano‐Melo, A. M., y Maia, L. C. (2017). Diversity of arbuscular mycorrhizal fungi in Brazil’s Caatinga and experimental agroecosystems. Biotropica, 49(3), 413-427. https://doi.org/10.1111/btp.12436

R Core Team. (2020). R: A Language and Environment for Statistical Computing. R Foundation for Statistical Computing. https://www.r-project.org/

Ramírez, J. G., Osorno, L., y Osorio, N. W. (2016). Presence of mycorrhizal fungi and a fluorescent Pseudomonas sp. in the rhizosphere of cacao in two agroecosystems and their effects on cacao seedling growth. Agronomía Colombiana, 34(3), 385-392. https://doi.org/10.15446/agron.colomb.v34n3.57950

Rossetto, L., Fonseca Pierangeli, G. M., Kuramae, E. E., Xavier, M. A., Aparecido, M., Cipriano, P., Dias Da Silveira, A. P., Kuramae, G. M. F., Xavier, E. E., Cipriano, M. A., y Silveira, M. A. P. (2021). Sugarcane pre-sprouted seedlings produced with beneficial bacteria and arbuscular mycorrhizal fungi. Bragantia, 80, e2721. https://doi.org/10.1590/1678-4499.20200276

Rouphael, Y., Franken, P., Schneider, C., Schwarz, D., Giovannetti, M., Agnolucci, M., Pascale, S., Bonini, P., y Colla, G. (2015). Arbuscular mycorrhizal fungi act as biostimulants in horticultural crops. Scientia Horticulturae, 196, 91-108. https://doi.org/10.1016/j.scienta.2015.09.002

Smith, S. E., y Read, D. J. (2008). Mycorrhizal symbiosis (3^rd ed.). Academic Press. https://www.agrifs.ir/sites/default/files/Sally%20E.%20Smith,%20David%20J.%20Read%20Mycorrhizal%20Symbiosis%20%202008.pdf

Sulistiono, W., Taryono, T., Yudono, P., e Irham, I. (2017). Early-arbuscular mycorrhizal fungi-application improved physiological performances of sugarcane seedling and further growth in the dry land. Journal of Agricultural Science, 9(4), 95-108. https://doi.org/10.5539/jas.v9n4p95

Sun, Z., Song, J., Xin, X., Xie, X., y Zhao, B. (2018). Arbuscular mycorrhizal fungal 14-3-3 proteins are involved in arbuscule formation and responses to abiotic stresses during AM symbiosis. Frontiers in Microbiology, 9, 91. https://doi.org/10.3389/fmicb.2018.00091

Walan, P., Davidsson, S., Johansson, S., y Höök, M. (2014). Phosphate rock production and depletion: Regional disaggregated modeling and global implications. Resources, Conservation and Recycling, 93, 178-187. https://doi.org/10.1016/j.resconrec.2014.10.011

Wickham, H. (2016). ggplot2: Elegant Graphics for Data Analysis. Springer-Verlag. https://doi.org/10.1007/978-0-387-98141-3

Wilches Ortiz, W. A., Ramírez Gómez, M. M., Pérez Moncada, U. A., Serralde Ordoñez, D. P., Peñaranda Rolon, A. M., y Ramírez, L. (2019). Association of arbuscular mycorrhizal fungi (AMF) with sugarcane plants (Saccharum officinarum) for panela production in Colombia. Terra Latinoamericana, 37(2), 175-184. https://doi.org/10.28940/terra.v37i2.481

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