1. Introducción

En la agricultura actual, la producción de alimentos y la seguridad ambiental están en peligro por la aparición de microorganismos fitopatógenos que provocan la presencia de enfermedades vegetales (Zin y Badaluddin, 2020), siendo la producción de hortalizas como Solanum lycopersicum, una de las más afectadas por diferentes hongos. Un ejemplo de estos hongos es Fusarium oxysporum, el cual puede causar pérdidas del 60% de la producción en el cultivo de tomate (Martínez et al., 2019).

La infestación en suelo está determinada por condiciones edafoclimáticas específicas y manipulación de material vegetal contaminado o herramientas. El fitopatógeno puede durar varios años en el suelo y terminar inoculando las raíces del cultivo con daños significantes (Sanoubar y Barbanti, 2017). Según Duarte Leal et al. (2020), otro hongo causante de la enfermedad del Mal del talluelo en tomate es Sclerotium rolfsii, presentando unas estructuras de resistencia y fuente de inóculo llamadas esclerocios, las cuales pueden resistir cambios de temperaturas, agua o fungicidas y, en condiciones de estrés por luz, puede aumentar la biomasa de micelio y producción de esclerocios (Zazueta Torres et al., 2021).

Estudios efectuados por Mahato (2017) y Adhikari et al. (2022), mencionan que diversos organismos patógenos que afectan el tejido foliar de las plantas cultivadas y raíces son parasitados por hongos del género Thichoderma, reduciendo las afectaciones, indicando que hongos de este género podrían emplearse como controladores biológicos. Además, contribuyen a mejorar la fertilidad del suelo, crecimiento y producción (Cai et al., 2015; Zhu et al., 2022).

Algunas especies de Trichoderma son usadas en la agricultura debido a su capacidad para parasitar diferentes hongos patógenos; entre estos tenemos Botritis spp., Fusarium spp., Pythium spp., Rhizoctonia spp., Verticillium spp. y Sclerotinia spp (Ahluwalia et al., 2015). Estos efectos se atribuyen a que el hongo produce metabolitos que funcionan como biofungicidas y a su rápida dispersión que inhibe al organismo patógeno (El-Komy et al., 2015).

Dennis y Webster (1971a; 1971b), usaron varias cepas de Trichoderma spp. aisladas de madera, corteza, vegetación herbácea y suelo, con las cuales evaluaron el grado de antagonismo y antibiosis contra fitopatógenos. Un estudio de Stefanova et al. (1999) confirma que se pueden usar biopreparados de Trichoderma spp., los cuales producen metabolitos capaces de combatir hongos en diferentes cultivos, donde algunos filtrados de Trichoderma spp. dieron presencia de enzimas líticas, carboxyrnetilcelulosa, quitinasa y b 1,3 gluconasa. En este estudio se demuestra que los metabolitos evaluados causan a nivel celular vacuolación, granulación, coagulación, desintegración y lisis.

En Nicaragua, productores de hortalizas de diferentes departamentos se han visto afectados por fitopatógenos que causan daño en raíz y tallo; dos ejemplos son Sclerotium spp. y Fusarium spp., lo que puede causar pérdidas del 30 al 40% de las plantas y obliga a rotar los cultivos o detener la siembra en el suelo contaminado, alterando así la producción del rubro. El objetivo del presente trabajo fue determinar la eficiencia de control biológico de seis cepas nativas de Trichoderma spp., aisladas de diferentes ecosistemas contra Sclerotium sp. y Fusarium sp.

2. Materiales y Métodos

2.1. Localización

El estudio se realizó en Managua, Nicaragua; los experimentos se desarrollaron en el laboratorio de Microbiología de la Universidad Nacional Agraria [UNA], ubicada en el km 12 ½ de la carretera norte, en las coordenadas 12° 08' 51.05" N y 86° 09' 50.69" O, en el período de febrero y noviembre del 2023.

2.2. Obtención y preservación de los microorganismos antagonistas

Se aislaron seis cepas del hongo benéfico Trichoderma spp. de diferentes fincas y cultivos (Tabla 1). Fueron aislados de corteza de rama en descomposición, hoja de caña de azúcar (Saccharum officinarum L.), suelos con presencia de Maracuyá (Passiflora edulis), raíces sanas en plantas de aguacate (Persea americana) y del cultivo cafeto (Coffea arabica L.).

Los aislamientos de raíces de aguacate y cafeto fueron tratados con agua corriente, se sumergieron en hipoclorito de sodio al 1% durante 30 segundos, se decantó dos veces con agua destilada estéril, se cubrieron con toallas de papel esterilizadas. Posteriormente, las raíces se fragmentaron con dimensiones de un centímetro y se colocaron horizontalmente en una placa de Petri con medio papa dextrosa agar [PDA] (Andrade-Hoyos et al., 2020).

Los hongos antagonistas del suelo se aislaron utilizando el método de placas de suspensión, (1 ml) de varias diluciones (10^–1, 10^–2 y 10^–3) y se colocaron en placas Petri, las cuales se mantuvieron en la oscuridad a 27 °C durante cinco días para su desarrollo. Se realizaron cinco réplicas por cada muestra (Tang et al., 2022). Los Trichoderma spp. presentes en corteza y hoja se aislaron de forma directa, con un asa estéril, inoculando micelio y conidios al medio de cultivo. Todos los aislamientos de las cepas de los hongos antagonistas fueron conservados a temperatura de 27 ⁰ C en tubos de ensayos de cristal que contenían silica gel.

2.3. Obtención de los microorganismos patógenos

Las cepas de Sclerotium sp. y Fusarium sp. se aislaron de la base del tallo de una planta de tomate (Solanum lycopersicum L.) que se colocó en el medio de cultivo que contenía PDA. Cinco días después se realizó la purificación. El tallo fue lavado con agua potable, posterior se cortaron pequeñas porciones de tejido (4 x 4 mm) y fueron inmersas en una solución de NaClO 1% durante un minuto, seguido se limpiaron con agua estéril, colocándose en placas de Petri con 20 ml del medio PDA sin antibiótico y se incubó a 27 °C durante cinco días. Los aislados fueron purificados y preservados a temperatura de 4 °C (Aguilar-Anccota et al., 2021).

2.4. Identificación de género para los hongos

Con un pincho estéril se tomó muestras de cada hongo purificado y se colocó en un portaobjeto donde se hizo observaciones en el microscopio (Olympus BX41), empleando una tinción con Lactophenol a 60 X para identificar el género de cada hongo, caracterizando macroscópicamente las colonias del hongo: color del micelio, crecimiento radial, presencia/ausencia de anillos concéntricos, esporulación, pigmentación y presencia/ausencia de olor, a su vez consultando las claves taxonómicas para el género Trichoderma de Barnett y Hunter (del Carmen H. Rodríguez et al., 2021; Guedez et al., 2012).

2.5. Crecimiento radial de Trichoderma spp. y fitopatógenos

Se purificaron las muestras de hongos en medio de cultivo PDA con ácido láctico, incubando a temperatura de 27 ± 1°C. Posteriormente a los cuatro días de la inoculación, se cuantificó el crecimiento para los géneros de Trichoderma spp., Sclerotium sp. y siete días para Fusarium sp. Los platos Petri se marcaron con una regla y un marcador permanente por el reverso. Se realizaron discos de hongo de 5mm y se colocaron en el centro del plato Petri; estos fueron sellados con papel parafilm para su incubación (Figura 1). Las mediciones se efectuaron cada 24 horas y se detuvo hasta que el hongo abarcara todo el medio de cultivo. El ritmo promedio del crecimiento se calculó dividiendo el crecimiento total por el tiempo (French y Herbert, 1982).

Figura 1
Diagrama de medición del crecimiento radial.

Figure 1. Diagram of radial growth measurement.

2.6. Prueba de antagonismo de Trichoderma spp.

Las pruebas de antagonismo se efectuaron por medio de cultivos dual. Se cortaron discos de 5 mm de micelio de cada hongo y aislado. Los discos se colocaron en los extremos de cajas de Petri, con 20 ml de PDA, a una distancia de 7,5 cm entre los dos hongos, antagonista-fitopatógeno (Figura 2). Todas las placas fueron selladas con parafilm e incubadas a 27 ± 1°C durante 3 a 10 días. El crecimiento de colonias fúngicas radiales se midió con una regla diariamente. Estas pruebas se realizaron por quintuplicado (Sánchez-Montesinos et al., 2021). Se calculó porcentaje de inhibición del crecimiento radial del micelio del patógeno (ecuación [1]), con el crecimiento radial del patógeno en el plato control y el crecimiento radial del patógeno en presencia de Trichoderma spp (Matroudi y Motallebi, 2009).

[1]

Donde, PICR es el porcentaje de inhibición del crecimiento radial del micelio del patógeno, C el crecimiento radial del patógeno en el plato control, y T el crecimiento radial del patógeno en presencia de Trichoderma spp.

Figura 2
Diagrama de prueba de antagonismo.

Figure 2. Diagram of the antagonism assay setup.

Para evaluar el grado de antagonismo se usó una escala con una puntuación de clase de 1-5 (Tabla 2) para evaluar la capacidad de control de Trichoderma spp. Se consideró que una cepa es altamente antagonista cuando el valor promedio de una comparación determinada era igual o mayor a la clase dos, y si era menor o igual a la clase tres no era considerado altamente antagonista (Bell et al., 1980).

2.7. Prueba de antibiosis

Se usaron seis cepas de Trichoderma spp. para evaluar la actividad de sus metabolitos contra Sclerotium sp. y Fusarium sp., evaluando la capacidad antagónica in vitro al inhibir o retardar el crecimiento del micelio de Fusarium sp. y Sclerotium sp. En el ensayo se usó membrana de papel celofán estéril para cubrir el medio PDA en placas petri (Figura 3). Se realizaron cinco réplicas por cepa de Trichoderma spp. a las cuales se le hizo cortes de cinco mm en un cultivo puro con tres días de crecimiento.

Figura 3
Prueba de antibiosis.

Figure 3. Antibiosis test.

Cada plato Petri fue marcado por el reverso para poder medir el crecimiento de los patógenos y cada uno fue rotulado asignándole un código. Los discos de Trichoderma spp. fueron colocados sobre el papel celofán en el centro del plato Petri y sellado con parafilm para poner a incubar por 48 horas a 27 °C en oscuridad, tiempo donde los metabolitos se difunden por el medio evitando que pasen las conidias o micelio del hongo. Los controles se realizaron de la misma manera, pero sin hacer crecer Trichoderma spp. sobre las membranas antes de la inoculación (Álvarez-García et al., 2020).

Después de 48 horas de incubación, se removieron las membranas de las placas sobre el medio de cultivo y se colocaron discos de micelio de 5 mm de diámetro de las cepas de Sclerotium sp. y Fusarium sp. al mismo tiempo, como control, los dos aislamientos del patógeno se sembraron en medio PDA. Los resultados se expresaron como porcentaje de inhibición del crecimiento [PIC] de las cepas de Sclerotium sp. y Fusarium sp (Cubilla-Ríos et al., 2019).

2.8. Análisis estadístico

Se utilizó un diseño experimental completamente al azar con cinco repeticiones por tratamiento; los resultados se analizaron con el programa R (4.2.3). Primero se confirmaron los supuestos de normalidad y análisis de varianza [ANOVA], y la comparación entre las medias se estimó mediante la prueba de rangos de Tukey (p = 0,05). Se consideraron diferencias significativas con un 95%.

3. Resultados y Discusión

Se obtuvieron un total de seis cepas nativas (Figura 4) de Trichoderma spp. de diferentes sustratos, una cepa de Sclerotium sp. y una cepa de Fusarium sp. Aislamientos similares de Trichoderma fueron reportados por Andrade Hoyos et al. (2019), donde confirma la purificación de tres especies de Trichoderma spp. en medio PDA, estimulando la esporulación con luz blanca por dos días; esto puede estar determinado por la agresividad del género Trichoderma que crece en diferentes sustratos y esporula en condiciones de estrés.

Figura 4
Cepas nativas aisladas de Trichoderma spp.

Figure 4. Native Trichoderma spp. strains isolated in this study.

3.1 Crecimiento radial para cepas de Trichoderma spp.

Se determinó que el mayor porcentaje de crecimiento radial lo presentaron las cepas TCHN-22 con 25,92 mm, seguido de TCPN-22 (22.88 mm hora^-1), lo cual indica una mayor velocidad de crecimiento por parte de estas cepas (Figura 5). Este mayor crecimiento por parte de estas dos cepas podría deberse a que fueron aisladas de material en descomposición. Resultados similares fueron publicados por Duarte-Leal et al. (2018) quienes mencionan que cepas pertenecientes a Trichoderma mostraron mayor crecimiento cuando se incuban a temperaturas mayores a 25 °C.

Figura 5
Crecimiento radial de seis cepas nativas de Trichoderma spp. (Letras diferentes indican diferencias significativas para Tukey, p=0,05).

Figure 5. Radial growth of six native Trichoderma spp. strains. (Different letters indicate significant differences according to Tukey’s Test, p=0.05).

3.2 Prueba de antagonismo de Trichoderma ssp.

Al comparar las cepas de Trichoderma spp. se determinó un efecto de inhibición del crecimiento deSclerotium sp. a las 48 horas, siendo las cepas TIAN-21, TBLN-21 y TCRN-20, en donde se registraron mayores crecimientos, lo cual redujo el avance del patógeno en el medio de cultivo (Figura 6). La causa puede deberse a que las dos primeras cepas son endófitas de raíces y podrían presentar algún metabolito volátil que retarde el crecimiento contra Sclerotium sp. El porcentaje de inhibición de hongos del género Trichoderma sobre Sclerotium rolfsii y Rhizoctonia fueron reportados por Michel-Aceves et al. (2013) y Zapata-Narváez y Gómez-Marroquín (2022), quienes publicaron controles hasta del 94% de inhibición.

Figura 6
Crecimiento de seis cepas nativas de Trichoderma spp. sobre Sclerotium sp., correspondiente a cultivos duales. (Letras diferentes indican diferencias significativas para Tukey, p = 0,05).

Figure 6. Growth of six native Trichoderma spp. strains against Sclerotium sp. in dual cultures. (Different letters indicate significant differences according to Tukey’s test, p = 0.05).

Al evaluar este efecto sobre Fusarium sp., se encontró que las cepas TCHN-22 y TCPN-22 sobresalieron de las demás, llegando a reducir el 85 y 84% del crecimiento en el patógeno (Figura 7). No se puede descartar que estas cepas son las que mayor tasa de crecimiento presentaron, y Fusarium sp. presenta crecimiento lento. Estudios efectuados por Sánchez Miranda (2022) y Rodríguez-García y Wang-Wong (2020), mencionan que Trichoderma spp. llega a reducir el crecimiento radial de este patógeno hasta en un 87%. Asimismo, Martínez-Coca et al. (2018) publicaron que el hongo antagonista crece más rápido, llegando a cubrir completamente al hongo fitopatógeno en un periodo máximo de 96 horas.

Figura 7
Crecimiento de seis cepas nativas de Trichoderma spp. sobre Fusarium sp., correspondiente a cultivos duales. (Letras diferentes indican diferencias significativas para Tukey, p = 0,05).

Figure 7. Growth of six native Trichoderma spp. strains against Fusarium sp. in dual cultures. (Different letters indicate significant differences according to Tukey’s test, p = 0.05).

Considerándose tanto el grado de antagonismo como la interacción de las cepas de Trichoderma spp. con Sclerotium sp., la cepa TIAN-21 obtuvo un 81% de inhibición en el crecimiento del patógeno (Figura 8). Es posible que este resultado se deba a algún metabolito que presente la cepa. Las conidias alcanzaron a crecer sobre los esclerocios, sin embargo, Garrido y Vilela (2019), al evaluar la capacidad de antagonismo de Trichoderma, determinaron que este no llega a tener un dominio sobre el patógeno, lo cual no contrasta con los resultados obtenidos en esta investigación. Por otro lado, la cepa TCSN-22 logró un mayor efecto de antagonismo sobre Fusarium sp., superando a las demás cepas de Trichoderma (Figura 9). Este dato podría estar reflejado debido a que la cepa proviene de suelos donde se sembraban hortalizas de la familia Solanáceas. Un estudio efectuado por Miguel-Ferrer et al. (2021), menciona que las cepas antagonistas del hongo reducen o ralentizan el crecimiento del fitopatógeno, lo que disminuye el riesgo de afectación a la planta huésped.

Figura 8
Grado de antagonismo de cepas nativas de Trichoderma spp. sobre Sclerotium sp. (Letras diferentes indican diferencias significativas para Tukey, p = 0,05).

Figure 8. Degree of antagonism of native Trichoderma spp. strains against Sclerotium sp. (Different letters indicate significant differences according to Tukey’s test, p = 0.05).

Figura 9
Grado de antagonismo de cepas nativas de Trichoderma spp. sobre de Fusarium sp. (Letras diferentes indican diferencias significativas para Tukey, p = 0,05).

Figure 9. Degree of antagonism of native Trichoderma spp. strains against Fusarium sp. (Different letters indicate significant differences according to Tukey’s test, p = 0.05).

3.3 Prueba de antibiosis

En la antibiosis evaluada, se determinó que TCPN-22 fue superior a las demás cepas para reducir el crecimiento tanto de Sclerotium sp. como de Fusarium sp. (Figura 10 y Figura 11). Los resultados de inhibición del crecimiento radial por medio de metabolitos podrían depender del tipo de cepa, especie que se use como biocontrolador y sustrato de donde se aisló el hongo. En un estudio efectuado por Lezcano Escobar et al. (2018), mencionan que Trichoderma secreta enzimas que hidrolizan la pared celular de los hongos tales como proteasas, quitinasas y glucanasas. Si bien los resultados son prometedores, es necesario considerar la biosíntesis de los metabolitos y las vías para evaluar los metabolitos producidos por las cepas bajo estudio (Khan et al., 2020). Otra alternativa son los metabolitos secundarios de Trichoderma por medio de fermentación líquida; estos reducen la capacidad reproductiva de Fusarium (Hernández et al., 2014).

Figura 10
Antibiosis de seis cepas nativas de Trichoderma spp. sobre Sclerotium sp, correspondiente a cultivos duales. (Letras diferentes indican diferencias significativas para Tukey, p=0,05).

Figure 10. Antibiosis of six native Trichoderma spp. strains against Sclerotium sp. in dual culture (Different letters indicate significant differences according to Tukey’s test, p = 0.05).

Figura 11
Antibiosis de seis cepas nativas de Trichoderma spp. sobre Fusarium sp., correspondiente a cultivos duales. (Letras diferentes indican diferencias significativas para Tukey, p = 0,05).

Figure 11. Antibiosis of six native Trichoderma spp. strains against Fusarium sp. in dual cultures. (Different letters indicate significant differences according to Tukey’s test, p = 0.05).

4. Conclusiones

Se determinó que la cepa nativa de Trichoderma spp. TCHN-22 mostró el mayor crecimiento radial. Sin embargo, las cepas TIAN-21, TBLN-21 y TCRN-20 fueron más efectivas inhibiendo el crecimiento de Sclerotium sp., mientras que las cepas TCHN-22 y TCPN-22 mostraron una mejor capacidad para controlar a Fusarium sp.

En cuanto al grado de antagonismo, sobresalió la cepa TIAN-21 y TCSN-22. Por otro lado, al analizar la antibiosis, se destacaron las cepas TCPN-22 y TBLN-21.

Estos resultados indican que las cepas nativas representan una alternativa para ser empleadas en el control biológico de ambos patógenos: Sclerotium sp. y Fusarium sp.

Financiamiento

Este trabajo fue financiado por Blue and Green Solutions S.A.

Contribuciones de los autores

• Noel Antonio Herrera Rodríguez: investigación, metodología, administración del proyecto, redacción – revisión y edición.

• Markelyn José Rodríguez Zamora: investigación, metodología, redacción - borrador original.

• Juan Carlos Morán Centeno: curación de datos, análisis formal, redacción – revisión y edición.

• Jorge Ulises Blandon Diaz: investigación, visualización redacción – revisión y edición.

Disponibilidad de datos

Los datos estarán disponibles previa solicitud.

Declaración de Uso de Inteligencia Artificial

Los autores declaran que no se ha utilizado Inteligencia Artificial en la elaboración del manuscrito.

Implicaciones éticas

Los autores declaran que no existen implicaciones éticas.

Conflicto de interés

Los autores declaran que no existen conflictos de interés financieros o no financieros que podrían haber influido en el trabajo presentado en este artículo.

Referencias

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